L’électrorétinogramme (ERG) est un test de diagnostic qui mesure l’activité électrique de la rétine en réponse à un stimulus lumineux. L’ERG provient de courants générés directement par les neurones rétiniens en combinaison avec des contributions de la glie rétinienne. Fait important, l’ERG est une mesure objective de la fonction rétinienne qui peut être enregistrée de manière non invasive dans des conditions physiologiques. Les ERG sont souvent enregistrés à l’aide d’une électrode à fibres minces placée en contact avec la cornée ou d’une électrode intégrée dans une lentille de contact cornéenne. Ces électrodes permettent d’enregistrer l’activité électrique générée par la rétine à la surface cornéenne. L’ERG peut être provoqué par des flashs diffus ou des stimuli à motifs. La Société Internationale d’Électrophysiologie Clinique de la Vision (ISCEV) a introduit des normes pour les différentes formes d’enregistrements ERG. L’ERG a une utilité clinique importante, en ce sens qu’il fournit des informations diagnostiques concernant une variété de troubles rétiniens héréditaires et acquis. De plus, l’ERG peut être utilisé pour surveiller la progression de la maladie et évaluer la toxicité rétinienne due à divers médicaments ou à des corps étrangers intraoculaires retenus.

Histoire

Le premier ERG connu a été enregistré sur la rétine des amphibiens en 1865 par le physiologiste suédois Alarik Frithiof Holmgren. James Dewar d’Écosse a ensuite enregistré l’ERG chez l’homme en 1877. En 1908, Einthoven et Jolly ont séparé la réponse de l’ERG en trois composantes : l’onde a, l’onde b et l’onde c, qui sont décrites plus en détail ci-dessous. Malgré la découverte précoce de l’ERG, une application généralisée n’a eu lieu qu’en 1941, lorsque le psychologue américain Lorin Riggs a introduit une électrode à lentille de contact pour l’enregistrement de l’ERG. De nombreuses observations qui servent de base à notre compréhension de l’ERG ont été menées par Ragnar Granit, pour lequel il a remporté le prix Nobel de physiologie et médecine en 1967. Les études de Granit ont été principalement menées sur une rétine de chat adaptée à l’obscurité et dominée par des bâtonnets. En utilisant ce modèle, il a pu démontrer la physiologie sous-jacente aux différentes sources d’ERG en modifiant le niveau d’anesthésie et en observant la perte de différents composants de l’ERG. Les manipulations pharmacologiques modernes dans divers modèles animaux ont confirmé les découvertes de Granit et ont élargi notre compréhension des sources cellulaires de l’ERG.

Préparation du patient

Selon les directives ERG plein champ de l’ISCEV 2015:

• Évitez la photographie du fond d’œil, l’autofluorescence du fond d’œil, l’angiographie à la fluorescéine et toute autre illumination intense avant l’enregistrement de l’ERG. Si cela est inévitable, prévoyez au moins 30 minutes de temps de récupération dans l’éclairage ordinaire de la pièce.
• Dilatez au maximum les pupilles (notez la taille de la pupille avant le test).
• Il n’est pas nécessaire de corriger l’erreur de réfraction.
• Avant les protocoles adaptés à l’obscurité : 20 min d’adaptation à l’obscurité.
• Avant les protocoles adaptés à la lumière : 10 min d’adaptation à la lumière.
• Si des électrodes de lentilles cornéennes sont insérées après une adaptation à l’obscurité, cela doit être effectué sous une faible lumière rouge. Prévoir 5 min d’adaptation extra sombre après l’insertion des électrodes de lentilles de contact.
• Présentez des flashs de faible intensité avant des flashs plus forts pour éviter une adaptation partielle de la lumière due à de forts flashs.
• Demandez au patient de se fixer régulièrement et de ne pas bouger les yeux. Les mouvements oculaires introduisent de grands artefacts électriques, changent la position de l’électrode et peuvent provoquer un blocage de la lumière par les paupières / l’électrode.

Types d’électrodes d’enregistrement

• Burian-Allen (BA): consiste en une bague annulaire en acier inoxydable entourant un noyau de lentille de contact en polyméthylméthacrylate (PMMA). Les électrodes BA incorporent un spéculum de couvercle, ce qui aide à minimiser les clignotements / la fermeture des yeux. Les lentilles BA sont réutilisables et sont disponibles dans des tailles allant du pédiatrique à l’adulte.
• Dawson-Trick-Litzkow (DTL): Fil conducteur argent /nylon de faible masse. Les électrodes DTL sont jetables et sont généralement plus confortables pour les patients, par rapport aux autres électrodes cornéennes.Jet: lentille en plastique jetable avec une circonférence périphérique plaquée or.
• Électrode de peau: peut être utilisé en remplacement des électrodes cornéennes en plaçant une électrode sur la peau au-dessus de la crête infra-orbitale près de la paupière inférieure. Les amplitudes ERG ont tendance à être petites et bruyantes, mais les électrodes cutanées sont mieux tolérées chez les populations pédiatriques.
• Électrode en Mylar: Mylar aluminisé ou revêtu d’or (pas d’usage courant).
• Mèche de coton: Coquille d’électrode Burian-Allen équipée d’une mèche de coton, ce qui est utile pour minimiser les artefacts induits par la lumière (pas d’usage courant).
• Electrode Hawlina-Konec: Fil métallique mince isolé au téflon (argent, or, platine) avec trois fenêtres centrales, de 3 mm de longueur, moulées pour s’insérer dans le sac conjonctival inférieur (non d’usage courant).

Électrodes d’enregistrement: en contact avec la cornée, la conjonctive bulbaire ou la peau sous la paupière inférieure

• Protéger la surface cornéenne avec une solution conductrice ionique non irritante (larmes artificielles ou solutions de lentilles de contact contenant du chlorure de sodium et pas plus visqueux que 0,5% de méthylcellulose). Une mauvaise installation des électrodes de lentilles de contact peut provoquer des abrasions cornéennes.
• L’anesthésie topique est utilisée pour les électrodes de lentilles de contact, mais peut ne pas être nécessaire pour les électrodes DTL.

Électrodes de référence et de masse

• L’activité électrique de l’électrode cornéenne est comparée à celle d’une électrode de référence placée à un site éloigné (oreille, front, tempe sont communs).
• Un amplificateur différentiel est typiquement utilisé pour amplifier la différence entre deux entrées (électrode cornéenne et électrode de référence) et rejeter des signaux communs aux deux entrées (par rapport à une électrode de masse placée à un troisième site).
• Les électrodes de référence et de masse sont généralement constituées d’un matériau hautement conducteur qui est fixé au patient avec de la pâte. Les électrodes Gold Cup sont courantes, car elles peuvent être réutilisées; des électrodes adhésives jetables pour la peau sont également disponibles.
• Certaines électrodes cornéennes contiennent une référence, ce qui évite qu’une référence soit placée ailleurs (par exemple électrodes bipolaires BA et certaines électrodes cutanées).

ERG plein champ

L’ERG plein champ est une réponse de masse de la rétine qui a des contributions de plusieurs sources rétiniennes, additionnées dans toute la rétine. Ceci est utile dans les maladies qui présentent un dysfonctionnement rétinien généralisé: par exemple les dystrophies des tiges / cônes, la rétinopathie associée au cancer et les rétinopathies toxiques. Fait important, le ffERG n’est pas utile pour détecter de petites lésions rétiniennes.Les composantes de la forme d’onde ffERG et leurs sources sous-jacentes dépendent à la fois de la force du flash de stimulus et de l’état d’adaptation. C’est-à-dire que les mesures scotopiques qui ciblent la fonction de voie de tige sont effectuées à partir de l’œil adapté à l’obscurité, tandis que les mesures photopiques qui ciblent la fonction de voie de cône sont effectuées à partir de l’œil adapté à la lumière. Un ensemble minimal de réponses à obtenir a été défini par la Société Internationale d’Électrophysiologie Clinique de la Vision (ISCEV) en 1989, qui ont été récemment mises à jour en 2015. Des exemples de l’ensemble minimal de réponses ffERG spécifié par ISCEV dans des conditions adaptées à l’obscurité et à la lumière sont présentés ci-dessous (voir Figure 1).

Figure 1. Exemples de l’ensemble minimal de réponses ffERG spécifié par ISCEV dans des conditions adaptées à l’obscurité et à la lumière (Avec l’aimable autorisation de J. Jason McAnany, PhD.)

Le panneau A montre le ffERG enregistré dans des conditions adaptées à l’obscurité en réponse à un faible flash de lumière diffuse en plein champ. Ce stimulus suscite un potentiel cornéen positif lent, appelé onde b, qui est principalement généré par des cellules bipolaires de type ON. La réponse est quantifiée en mesurant l’amplitude de l’onde b depuis la tension de base du pré-stimulus (0 µV) jusqu’au pic de la réponse. La synchronisation de la réponse est également mesurée: le temps implicite de l’onde b est défini comme le temps entre le flash et le pic de la réponse.

Le panneau B montre le ffERG enregistré dans des conditions adaptées à l’obscurité en réponse à un flash de lumière plus fort. Ce stimulus provoque un potentiel cornéen négatif rapide, appelé onde a, et une onde b positive subséquente. L’amplitude de l’onde a est généralement mesurée à partir de la ligne de base du pré-stimulus (0 µV) jusqu’au creux de l’onde a. Le temps imwaveplicit de l’onde a est mesuré à partir du temps du flash jusqu’au creux de l’onde a. L’amplitude de l’onde b est mesurée du creux de l’onde a au sommet de l’onde b. Le temps implicite de l’onde b est mesuré à partir du moment du flash jusqu’au pic de l’onde b. Cette réponse est souvent appelée « réponse mixte tige-cône », car il y a des contributions des tiges et des cônes à l’onde a. Cependant, la contribution de la tige dépasse la contribution du cône, compte tenu de la distribution tige / cône de la rétine humaine. L’onde b est générée par des cellules bipolaires de type MARCHE et ARRÊT. Certaines conditions, y compris la cécité nocturne stationnaire congénitale complète, la rétinopathie associée au mélanome et la rétinoschisie juvénile liée à l’X, produisent une anomalie caractéristique de cette réponse qui a été appelée « électronégative. »Plus précisément, l’onde a a une amplitude normale (ou presque normale), alors que l’onde b est nettement atténuée. Ainsi, une réponse électronégative peut avoir une valeur diagnostique. Il est à noter qu’une série d’ondelettes peut être vue sur la partie ascendante de l’onde b. Ces ondelettes sont appelées potentiels oscillatoires (OP) et on pense qu’elles sont générées principalement par des cellules amacrines, mais les détails de leur source sont actuellement débattus. Les OP qui sont réduites en amplitude et / ou retardées dans le temps indiquent souvent des troubles de l’approvisionnement en sang rétinien.

Le panneau C montre le ffERG enregistré dans des conditions adaptées à la lumière en réponse à un fort flash présenté sur un fond clair. L’objectif du fond clair est de supprimer la réponse de la tige, ce qui permet d’évaluer la voie du cône. Ce stimulus provoque une onde a négative et une onde b positive, tout comme celle montrée dans le panneau B. L’amplitude et les temps implicites des ondes a et b sont quantifiés de la même manière que pour les réponses adaptées à l’obscurité montrées dans le panneau B. Étant donné que cette réponse est enregistrée dans des conditions photopiques, l’onde a est générée par des photorécepteurs coniques, avec des contributions supplémentaires de cellules bipolaires HORS type. L’onde b est générée par une combinaison de cellules bipolaires de type MARCHE et ARRÊT.

Le panneau D montre le ffERG provoqué par un train de scintillement de 31 Hz. Le scintillement rapide est un stimulus utile pour évaluer la fonction de la voie conique, car les photorécepteurs de tiges ne peuvent généralement pas suivre le scintillement rapide. Chaque flash de stimulus du train de scintillement génère une réponse qui a un pic et un creux. L’amplitude de l’ERG de scintillement est typiquement définie comme l’amplitude de creux à pic, tandis que le moment de la réponse de scintillement est typiquement défini comme le temps entre un flash de stimulus et le pic de réponse correspondant.

Autres composants de forme d’onde

Réponse négative photopique (PhNR) : Le PhNR est un potentiel négatif lent qui suit l’onde b enregistrée dans des conditions adaptées à la lumière (panneau C, ci-dessus). Le PhNR a gagné en intérêt parce qu’il est principalement entraîné par des cellules ganglionnaires rétiniennes. C’est donc l’un des rares composants ffERG qui donne un aperçu de la fonction des cellules ganglionnaires rétiniennes. La mesure la plus efficace du PhNR et les conditions d’enregistrement optimales sont discutées, mais elle est souvent mesurée à partir de la ligne de base avant le stimulus jusqu’au creux de la réponse, ou à un moment fixe suivant le flash de stimulus. En 2018, l’ISCEV a publié des lignes directrices pour la mesure et la déclaration du PhNR.

onde c: L’onde c est une composante positive lente qui suit l’onde b et est générée à partir de l’épithélium pigmentaire rétinien et des photorécepteurs. Les enregistrements ISCEV classiques ne fournissent pas d’évaluation de l’onde c.

d-vague: L’onde d est un potentiel positif rapide qui suit le décalage de la lumière et est généré par des cellules bipolaires de type OFF. Les enregistrements ISCEV classiques ne fournissent pas d’évaluation de l’onde d.

Rapports ffERG selon les normes ISCEV

Les rapports doivent inclure:

• Au moins 20 ms d’enregistrement de base avant le stimulus pour les ERG à flash unique
• Le temps d’apparition du stimulus doit être marqué
• Au moins 2 réponses de chaque condition de stimulus doivent être obtenues pour valider la cohérence / évaluer la variabilité
• La luminance intégrée dans le temps du stimulus (cd-s-m-2) et la luminance de fond (cd /m2) doivent être rapportées
• Inclure les valeurs de référence et la plage
• Notez les écarts par rapport à la norme Protocole ISCEV
• Temps de test
• Diamètre de la pupille
• Type et position des électrodes
• Tout sédation / anesthésie
• Niveau de compliance

Facteurs affectant le ffERG

• Durée du stimulus
• Taille de la zone rétinienne éclairée (l’amplitude peut être réduite si le stimulus n’est pas plein champ car le patient est trop éloigné de la source de stimulus)
• Intervalle entre les stimuli
• Taille de la pupille
• Circulation systémique et médicaments
• Développement de la rétine
• Clarté du milieu oculaire (notez que la cataracte légère a des effets minimes sur la ffERG)
• Âge
• L’amplitude de l’ERG peut être réduite en cas de myopie élevée
• Anesthésie

Autres types de mesure de l’ERG

L’ERG focal (fERG) est principalement utilisé pour mesurer l’intégrité fonctionnelle de la macula centrale et est donc utile pour fournir des informations sur les maladies limitées à la macula. À l’heure actuelle, cette technique n’est pas d’usage courant, en partie en raison d’un manque d’instruments disponibles dans le commerce. De plus, l’ERG multifocal (discuté ci-dessous) peut être utilisé pour évaluer la fonction maculaire. Les types d’électrodes et le placement discutés pour le ffERG peuvent également être appliqués pour la mesure de fERG. Diverses approches ont été décrites dans la littérature pour l’enregistrement des fERGs. Différentes tailles de champ variant de 3 degrés à 18 degrés et des fréquences temporelles de stimulus ont été utilisées dans les différentes méthodes. Cependant, chaque technique doit relever le défi de limiter la quantité de lumière diffusée en dehors de la zone d’essai focale. fERG est utile pour évaluer la fonction maculaire dans des conditions telles que la dégénérescence maculaire liée à l’âge, mais une bonne fixation du sujet est requise.

ERG multifocal (mfERG)

L’ERG multifocal (mfERG) évalue de nombreuses réponses ERG locales, typiquement 61 ou 103, dans les 30 degrés centraux. Cela fournit des informations spatiales importantes qui manquent dans le ffERG, permettant d’évaluer un dysfonctionnement au sein de la macula qui pourrait être manqué par ffERG. Les réponses mfERG sont enregistrées dans des conditions adaptées à la lumière à partir de la voie du cône. Il est important de noter que mfERG ne remplace pas le ffERG: si des dommages pan-rétiniens ou un dysfonctionnement de la voie de la tige sont suspectés, le ffERG doit également être effectué. Le mfERG est de plus en plus couramment utilisé à des fins de recherche et à des fins cliniques, et l’ISCEV a fourni les premières normes pour le mfERG en 2007 (mises à jour en 2011).

La clarté du milieu oculaire et la réfraction appropriée sont importantes pour la mesure mfERG. Les électrodes et leur placement peuvent être les mêmes que ceux décrits pour le ffERG. Un motif hexagonal à l’échelle, comme celui illustré ci-dessous, est couramment utilisé pour obtenir le mfERG. Chacun des hexagones du stimulus a 50% de chances d’être illuminé à un moment donné. Bien que d’apparence aléatoire, la même séquence marche/arrêt est utilisée pour chaque hexagone (une ”séquence m »). Cela permet de récupérer une réponse pour chaque hexagone de stimulus. Les formes d’onde mfERG résultantes (illustrées ci-dessous) sont de forme similaire à celles du ffERG adapté à la lumière: il y a une déflexion négative initiale (appelée N1), suivie d’une déflexion positive (appelée P1) et d’une seconde déflexion négative (appelée N2). La recherche indique que N1 a des générateurs similaires à ceux de l’onde a du ffERG adapté à la lumière, tandis que P1 et N2 ont des générateurs similaires à l’onde b adaptée à la lumière et OPs. Cependant, la manière dont la mfERG est déclenchée et traitée diffère considérablement de la ffERG ; en tant que telle, la réponse mfERG n’est pas nécessairement une ffERG miniature.

Cette approche produit une mine d’informations et il existe plusieurs façons de condenser les informations pour les afficher. Des exemples de réponses mfERG d’un œil normal sont présentés ci-dessous. Les mêmes données mfERG sont affichées de trois manières différentes. Le tableau de traces dans la rangée du haut montre la réponse mfERG obtenue à partir de chaque hexagone. Le panneau central des traces montre les moyennes de l’anneau. »Ce sont des traces mfERG moyennes dans des anneaux d’excentricité différente. La trace rouge, par example, est la réponse mfERG obtenue à partir de la fovéa, tandis que la trace orange est la moyenne de l’anneau d’hexagones entourant immédiatement la fovéa. Les autres traces représentent des moyennes d’anneaux d’excentricité croissante, comme le montre le schéma à droite. Souvent, le rapport des amplitudes dans les anneaux est comparé (c’est-à-dire les « rapports d’anneaux”). L’image inférieure est un diagramme d’amplitude mfERG tridimensionnel. Ce graphique topographique montre la plus grande amplitude au niveau de la fovéa, avec une baisse généralement uniforme de l’amplitude se déplaçant vers des endroits plus excentriques. Une autre approche utile pour visualiser les données consiste à tracer l’écart-type de l’amplitude (ou du temps implicite) par rapport aux contrôles visuellement normaux dans chaque hexagone. Ainsi, il existe un certain nombre de façons dont les réponses peuvent être résumées pour l’affichage; la visualisation optimale est guidée par la question qui est poursuivie.

Figure 2. Réponses mfERG d’un œil normal. Les mêmes données mfERG sont affichées de trois manières différentes. (Avec l’aimable autorisation de J. Jason McAnany, PhD.)

Étant donné que les MGF sont utiles pour détecter des anomalies localisées au sein de la macula, une application courante a été d’évaluer le dysfonctionnement rétinien de la toxicité de l’hydroxychloroquine. L’anomalie mfERG observée chez ces patients est souvent une diminution de l’amplitude du deuxième anneau, par rapport à l’anneau central. Le mfERG a également été enregistré dans des conditions telles que la rétinite pigmentaire, l’occlusion de l’artère rétinienne branchiale et la maladie de Stargardt.

ERG de motif (pERG)

Le ERG de motif (pERG) utilise des stimuli de motif inverseurs de contraste (réseaux sinusoïdaux ou damiers) pour évaluer l’activité des cellules ganglionnaires rétiniennes maculaires (RGC). Les électrodes et leur placement peuvent être les mêmes que ceux décrits pour le ffERG. Cependant, les électrodes de lentilles de contact sont souvent évitées pour maintenir une qualité optique optimale du stimulus. La clarté du milieu oculaire et la réfraction appropriée sont importantes pour la mesure du pERG. Le pERG est généralement enregistré avec des pupilles naturelles. L’ISCEV a fourni une norme pour l’enregistrement du pERG qui a été récemment mise à jour en 2012. Un exemple de stimulus pERG commun est illustré ci-dessous (Voir Figure 3, à gauche). Au fil du temps, les contrôles d’obscurité deviennent clairs et les contrôles de lumière deviennent sombres (généralement à une vitesse de 4 inversions par seconde). Il est important qu’il n’y ait pas de changement net de luminance pendant la transition sombre-lumière des contrôles (c’est-à-dire que la luminance moyenne de l’écran doit être constante dans le temps), sinon un artefact de luminance sera introduit dans la réponse.

Étant donné que les réponses pERG ont une amplitude relativement faible, de nombreuses répétitions sont obtenues en pratique clinique. La trace ci-dessous (voir Figure 3, à droite) montre le pERG d’un individu visuellement normal (moyenne de 150 réponses). La forme d’onde pERG se compose d’une petite déflexion négative proche de 35 ms, appelée composante N35, d’une déflexion positive proche de 50 ms, appelée composante P50, et d’une déflexion négative proche de 95 ms, appelée composante N95. L’amplitude et le temps implicite de chacune de ces composantes peuvent être mesurés. Il est à noter que cette forme d’onde est caractéristique du « pERG transitoire” obtenu avec un stimulus qui s’inverse 4 fois par seconde, de sorte que la réponse est essentiellement complète avant le début de l’inversion de contraste suivante. Pour des taux d’inversion plus élevés (p. ex. 16 inversions par seconde) un pERG ”en régime permanent » est produit, qui a des caractéristiques différentes.

Le composant N95 est nettement réduit ou éliminé dans le glaucome expérimental ou en bloquant les potentiels d’action à l’aide de tétrodotoxine. Ainsi, la composante N95 est probablement générée par les potentiels d’action des RGCS. La source du P50 est débattue, mais certaines preuves suggèrent qu’il est généré par des RGC avec des contributions supplémentaires provenant de sites plus distaux. Les composants P50 et N95 dépendent de la fonction du cône maculaire, car les photorécepteurs fournissent une entrée dans les RGCS. Un dysfonctionnement du cône maculaire peut réduire l’amplitude du P50 et retarder la réponse. La réduction sélective de l’amplitude N95, avec préservation de la composante P50, suggère un dysfonctionnement RGC. Le pERG peut être utile pour évaluer la fonction RGC dans des conditions telles que le glaucome et la neuropathie optique ischémique. Il a également été démontré que le pERG était anormal dans la rétinopathie diabétique et l’hypertension intracrânienne idiopathique.

Figure 3. Le motif ERG (pERG) contraste les stimuli de motif inverseurs et trace d’un individu visuellement normal (moyenne de 150 réponses). (Avec l’aimable autorisation de J. Jason McAnany, PhD.)

Anomalies dans divers états pathologiques

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9. Principes et pratique de l’Électrophysiologie clinique de la vision. Heckenlively JR, Arden G. (dir.). Il s’agit de la première édition de la série.
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