Awesome Ears: The Weird World of Insect Hearing

Dans une petite pièce sans fenêtre par une journée d’été étouffante, je me retrouve face à face avec une rock star entomologique. Je suis à l’Université de Lincoln, dans l’est de l’Angleterre, dans une insectaire, une pièce bordée de réservoirs et de pots contenant des plantes en plastique et des insectes somnolents. Avant que je le sache, on me présente un katydid vert vif de Colombie.

« Rencontrez Copiphora gorgonensis”, dit Fernando Montealegre-Z, découvreur de cette célébrité à six pattes. Le nom est familier: Il a été éclaboussé à travers le monde aux côtés de photos de la face dorée de l’insecte et de la corne de licorne miniature. La renommée de ce katydid ne repose cependant pas sur son apparence, mais sur son ouïe. Les études méticuleuses de Montealegre-Z sur ce magnifique insecte ont révélé qu’il avait des oreilles étrangement comme les nôtres, avec des versions entomologiques de tympans, d’osselets et de cochléaires pour l’aider à capter et à analyser les sons.

Les Katydides — il existe des milliers d’espèces – ont les oreilles les plus petites de tous les animaux, une sur chaque jambe avant juste en dessous du genou. »Mais leur petite taille et leur emplacement apparemment étrange démentent la structure sophistiquée et les capacités impressionnantes de ces organes: détecter les clics ultrasoniques des chauves-souris de chasse, choisir les chansons de signature des compagnons potentiels et rentrer à la maison pour le dîner. Un katydid australien a tiré parti de ses prouesses auditives pour capturer des proies de manière très sournoise: Il attire les cigales mâles à distance de frappe en imitant la partie femelle du duo d’accouplement de cigales — une astuce qui l’oblige à reconnaître des motifs sonores complexes et précisément quand il faut entrer.

Génial? Absolument. Inattendu ? Ça aussi. Je n’avais jamais beaucoup réfléchi aux oreilles d’insectes jusqu’à présent. Les yeux et les antennes des insectes se détachent, mais les oreilles? Même les yeux d’aigle pourraient être pardonnés de se demander si les insectes en ont. Pourtant, évidemment, certains doivent l’entendre: L’air d’été est rempli de trilles, de gazouillis et de clics de grillons et de sauterelles, de cigales et de katydides, tous essayant d’attirer un partenaire.

Une chauve-souris en fer à cheval chasse un papillon de nuit. L’apparition de chauves-souris qui chassent à l’aide d’un sonar à ultrasons a entraîné l’évolution de l’audition chez de nombreux papillons de nuit et autres insectes volants de nuit. La plupart des papillons de nuit ont des oreilles accordées aux fréquences utilisées par les chauves-souris. Crédit: Alamy

La curiosité piquée, j’appelle le neurobiologiste Martin Göpfert à l’Université de Göttingen en Allemagne, qui étudie l’audition chez la mouche des fruits Drosophila melanogaster. Même si les oreilles de katydid sont étonnantes, me dit-il, elles ne sont qu’une des nombreuses avec des capacités étonnantes: L’évolution a fait tant de tentatives pour façonner les oreilles, le résultat est une grande diversité de structures et de mécanismes. La plupart sont difficiles à repérer, sinon invisibles, et dans de nombreux cas, les insectes produisent et détectent des sons tellement au-delà de notre propre aire de répartition que nous avons entièrement négligé leurs capacités. Mais avec l’avènement de nouveaux outils et technologies, de plus en plus d’exemples apparaissent.

Biologistes sensoriels, experts en acoustique et généticiens travaillent ensemble pour déterminer comment ils fonctionnent tous, comment et quand ils ont évolué, et pourquoi. Et grâce à certaines de ces nouvelles connaissances et à un assortiment d’insectes fossiles, il y a même la perspective alléchante de pouvoir écouter le passé ancien, ajoutant une nouvelle dimension à notre compréhension de la vie et de l’époque de certains animaux disparus depuis longtemps.

Lorsque les insectes sont apparus il y a environ 400 millions d’années, ils étaient sourds, me dit Göpfert. Ces insectes ancestraux se sont ensuite diversifiés en plus de 900 000 espèces, et si la plupart restent aussi sourds que leurs ancêtres, certains ont acquis les moyens d’entendre. Sur les 30 principaux ordres d’insectes, neuf (au dernier décompte) comprennent certains qui entendent, et l’ouïe a évolué plus d’une fois dans certains ordres — au moins six fois chez les papillons et les papillons de nuit. Les 350 000 espèces de ce groupe le plus éblouissant, les coléoptères, sont presque toutes sourdes, mais les rares qui ont des oreilles les ont acquises par deux lignes d’évolution distinctes. En tout, les oreilles d’insectes sont apparues plus de 20 fois, une recette infaillible pour la variété.

L’oreille, là et partout

L’emplacement est la différence la plus évidente entre les oreilles d’un insecte et celles d’un autre insecte: Il y a des oreilles sur les antennes (moustiques et mouches des fruits), les pattes antérieures (grillons et katydides), les ailes (ailes dentées), l’abdomen (cigales, sauterelles et criquets) et sur ce qui passe pour un « cou” (mouches parasites). Parmi les papillons de nuit et les papillons, les oreilles surgissent pratiquement n’importe où, même sur les pièces buccales. La sauterelle vésicale a une abondance d’oreilles avec six paires le long des côtés de son abdomen. Les mantes religieuses ont une seule oreille ”cyclopéenne » au milieu de leur poitrine.

L’audition a évolué au moins 20 fois chez les insectes, conduisant à des oreilles dans un nombre étonnant d’endroits différents, comme le montre cette image d’un insecte généralisé.

Cette approche peut sembler un peu bizarre, mais il y a une explication simple: Dans chaque cas où une oreille d’insecte a évolué, le point de départ était un organe sensoriel existant: un détecteur d’étirement qui surveille les minuscules vibrations lorsque les segments du corps voisins bougent. Ces détecteurs se produisent dans tout le corps de l’insecte, mais l’évolution n’a généralement modifié qu’une seule paire — apparemment, presque n’importe quelle paire — pour percevoir les vibrations aériennes générées par le son.

À partir de là, chaque nouvelle tentative de forger des oreilles allait encore plus loin dans sa propre direction car d’autres structures étaient cooptées et reconfigurées pour capturer, amplifier et filtrer le son, extraire les informations pertinentes et les transmettre au système nerveux. Chez les moustiques et les mouches des fruits, le son fait frémir les poils fins des antennes. La plupart des autres insectes auditifs ont des « tympans”: de fines plaques membraneuses d’exosquelette qui vibrent lorsque les ondes sonores frappent. Certains tympans sont soutenus par des chambres acoustiques remplies d’air, d’autres par des chambres remplies de liquide. Le nombre et la disposition des cellules sensorielles qui détectent et décodent ces vibrations — et les neurones qui envoient les signaux au cerveau — varient également d’une oreille à l’autre. Ainsi, alors que certaines oreilles de mites ne fonctionnent qu’avec un ou deux neurones (ce qui fait des mites les répondeurs les plus rapides), l’oreille d’un moustique mâle en compte environ 15 000 (ce qui la rend extrêmement sensible).

Certaines oreilles sont relativement simples; d’autres ont des cloches et des sifflets supplémentaires liés à leur style de vie. Prenez la mouche parasite Ormia ochracea, qui dépose ses larves sur une espèce particulière de grillon après l’avoir identifiée et localisée à partir de son appel caractéristique. Les oreilles de la mouche reposent côte à côte sur son « cou” et sont théoriquement trop rapprochées pour localiser sa cible. Pourtant, ils remportent le prix de la localisation précise, grâce à une bande élastique reliant les tympans afin qu’ils basculent de haut en bas comme une bascule, assurant que le son frappe une oreille fractionnellement plus tard que l’autre.

Les oreilles d’insectes se présentent sous de nombreuses formes. Voici trois d’entre eux, et des bases sur leur fonctionnement.

Les oreilles de Katydid, comme l’ont si bien démontré Montealegre-Z et ses collègues, sont uniques à la fois par leur complexité et leur similitude avec celle d’un mammifère. À l’aide d’un scanner micro-CT, les scientifiques ont reconstruit l’ensemble du système auditif de l’insecte, découvrant deux organes jusqu’alors inconnus. La première est une petite plaque dure derrière les tympans; le second, un tube rempli de liquide contenant une ligne de cellules sensorielles. Grâce à une enquête minutieuse comprenant des lasers brillants au tympan et l’enregistrement de la lumière qui rebondit, l’équipe a montré que la petite plaque transmet les vibrations du tympan de l’insecte au fluide contenu dans le tube — le même rôle joué par les os de notre oreille moyenne. Le signal se déplace ensuite dans une onde le long du tube et au—dessus des cellules sensorielles accordées à différentes fréquences – faisant de cet organe une version miniature et non enroulée de notre propre cochlée en forme d’escargot.

L’équipe a maintenant montré pourquoi les katydides femelles sont si douées pour trouver un partenaire dans l’obscurité, même si leurs oreilles sont rapprochées (pas aussi proches que celles de l’Ormie parasite, mais suffisamment proches pour que le son de repérage soit un défi de taille). Nos propres oreilles se trouvent de part et d’autre de nos (grandes) têtes et sont suffisamment éloignées les unes des autres pour qu’un son les atteigne à des moments et à une intensité sonores différents – suffisamment pour que le cerveau puisse calculer et localiser la source.

Katydids a résolu le problème (encore une fois, de manière unique) en agrandissant un tube respiratoire qui va d’un pore du côté de la poitrine au genou; le son atteint les tympans à la fois de l’extérieur du corps et de l’intérieur via le tube. Montealegre-Z et ses collègues ont montré que le son parcourt cette route intérieure et arrière plus lentement – de sorte que chaque son frappe le tympan deux fois, mais à des moments légèrement différents, améliorant considérablement la capacité de l’insecte à localiser la source.

Observation des oreilles en cristal: Phlugis poecila, un katydide de cristal des forêts tropicales humides de Colombie, a une cuticule externe si transparente que les scientifiques peuvent voir à travers ses tympans (encart). En faisant briller des lasers dans ses oreilles, ils peuvent enregistrer l’activité de l’oreille interne pendant qu’elle analyse la fréquence du son entrant. Crédit: Fabio Sarria-S

Les oreilles remarquables du katydid n’ont pas encore livré tous leurs secrets, et l’équipe de Montealegre-Z essaie maintenant de déterminer comment les récepteurs de la version insecte de la cochlée sélectionnent différentes fréquences. La star de cette étude est Phlugis poecila, un katydide « cristal » nommé pour sa cuticule externe transparente, une caractéristique qui permet à l’équipe d’enregistrer et de mesurer les processus au fur et à mesure. ”Nous serons en mesure de regarder l’audition au travail et de voir des processus jamais vus auparavant », explique Montealegre-Z.

Si la façon dont les insectes entendent varie énormément, ce qu’ils entendent aussi. Les oreilles de moustiques sont bonnes pour peut-être un mètre; la sauterelle à vessie à plusieurs oreilles peut entendre à un kilomètre ou plus. Les oreilles de cricket détectent les basses fréquences; les oreilles de mante et de papillon de nuit sont accordées aux ultrasons, bien au-delà de tout ce que les humains (ou leurs chiens) peuvent entendre. D’autres encore, comme un katydid, ont une audition à large bande. ”Les insectes n’entendent que ce qu’ils ont besoin d’entendre », explique Göpfert.  » Et l’évolution a fourni ce qui était nécessaire. »

Mais qu’est-ce qui a poussé l’évolution à transformer les récepteurs extensibles en oreilles en premier lieu, et ainsi apporter du son au monde des insectes? C’est une question qui préoccupe encore beaucoup d’entomologistes. Un guide raisonnable est la façon dont les insectes utilisent leurs oreilles aujourd’hui, mais ce n’est qu’un guide, car une oreille acquise à l’origine dans un but aurait facilement pu être cooptée au cours des siècles pour en servir un autre. Une chose est certaine: à mesure que les biologistes étudient plus en détail d’autres groupes d’insectes, certaines notions de longue date peuvent mordre la poussière.

Une oreille pour le danger

Chez les insectes modernes, l’une des principales fonctions des oreilles est d’entendre l’approche d’un prédateur à temps pour agir et l’éviter. Pour les insectes volant de nuit, la plus grande menace provient des chauves-souris insectivores qui détectent et suivent leurs proies avec un sonar à ultrasons, et leur audition est donc réglée sur les fréquences des clics d’écholocalisation des chauves-souris. Les insectes réagissent alors par des mouvements caractéristiques pour échapper au faisceau du sonar: virages serrés, boucles en boucle, plongées de puissance air-sol. Certains papillons tigres bloquent même le sonar de chauve-souris avec leurs propres clics. Des expériences ont montré que les oreilles détectant les chauves-souris améliorent considérablement les chances de survie d’un insecte: Dans une étude, les mantes ont échappé à 76% des attaques de chauves-souris, mais ce nombre est tombé à 34% lorsqu’elles étaient sourdes.

Les Katydides peuvent identifier la source d’un son car chaque son frappe les tympans deux fois, une fois de l’extérieur du corps et une fois de l’intérieur. Cette reconstruction par micro-tomodensitométrie (à droite) de Copiphora gorgonensis (photo, à gauche) montre l’itinéraire intérieur. Les tubes respiratoires ont été modifiés pour former un canal sonore qui va d »un pore sur le côté de la poitrine, le long de la jambe à l »arrière des tympans, qui se trouvent juste en dessous des « genoux. »Le son parcourt l’intérieur plus lentement, de sorte qu’il atteint le tympan un peu plus tard. Crédit: Daniel Robert et Fernando Montealegre-Z (à gauche); Thorin Jonsson (à droite)

Si la prédation est un puissant moteur de l’évolution, le sexe aussi. Et le son est un moyen efficace pour un insecte de s’identifier à ses partenaires potentiels: Le son voyage bien, fonctionne dans l’obscurité et fournit les moyens de développer des chansons emblématiques et des communications privées que personne d’autre ne peut entendre.

Alors, sexe réussi ou survie? Qui se cache derrière les oreilles de qui?

Dans certains cas, les chercheurs sont raisonnablement sûrs. Les cigales semblent avoir évolué l’ouïe à des fins d’accouplement: Seules les espèces chantantes ont des oreilles et elles ne sont sensibles qu’à leurs propres chants graves. Pour les papillons de nuit, les chauves-souris ont été le déclencheur. Les lépidoptères datent d’environ 150 millions d’années, mais aucun papillon n’avait d’oreilles avant l’arrivée des chauves-souris écholocatrices il y a environ 60 millions d’années. Et beaucoup de papillons à oreilles ne sont sensibles qu’aux fréquences utilisées par leurs chauves—souris locales – une preuve solide que les oreilles ont évolué en tant que détecteurs de chauves-souris.

Que faire de la mante, propriétaire de l’oreille cyclopéenne ? Aujourd’hui, les mantes semblent utiliser leurs oreilles exclusivement comme détecteurs de chauves-souris. Mais les entomologistes ont maintenant de grandes quantités de données sur l’anatomie variée des oreilles de mante et un arbre généalogique précis basé sur l’ADN de la mante, à partir duquel ils ont tracé l’oreille de mante originale. Il appartenait à une espèce qui vivait il y a 120 millions d’années, un peu plus tôt que ces chauves-souris guidées par sonar. Il existe de plus en plus de preuves que des prédateurs autres que les chauves—souris pourraient avoir stimulé l’évolution de leurs oreilles et de celles de certains autres insectes – peut-être des reptiles, des oiseaux ou des mammifères primitifs. Les animaux qui se déplacent dans les sous-bois, qui tapotent sur des rochers ou qui atterrissent sur une branche feuillue sont rarement silencieux. Les bruits qu’ils émettent comprennent des éléments audibles et ultrasoniques.

La mante religieuse européenne (Mantis religiosa) a une seule oreille située dans une gorge profonde qui descend au milieu de sa poitrine. Au son d’une chauve-souris de chasse, les mantes font des mouvements spectaculaires pour échapper à la capture. Pourtant, ces oreilles sont nées plusieurs millions d’années avant l’existence des chauves-souris. Crédit: Alamy

Les oiseaux volants, qui existent depuis 150 millions d’années, sont de plus en plus considérés comme des prétendants. Dans des recherches novatrices, des biologistes canadiens ont enregistré les sons générés par les battements des ailes des mésanges et des phoebes de l’Est lorsqu’elles se déplaçaient sur des proies d’insectes, et ont constaté que les battements des ailes comprenaient une large gamme de fréquences que les insectes peuvent détecter, des sons aigus audibles aux cigales, aux papillons et aux sauterelles, aux sons ultrasoniques captés par les papillons de nuit et les mantes.

Et qu’en est-il des katydides, possesseurs des oreilles les plus anciennes de toutes ? Les katydides modernes utilisent leurs oreilles à la fois pour communiquer et comme détecteurs de chauves-souris. Mais l’appareil de production de son katydid peut être retracé à travers les archives fossiles à un premier type d’ancêtre qui a vécu il y a 250 millions d’années, bien avant les chauves-souris. Ainsi, la théorie dominante jusqu’à présent a été que l’évolution des oreilles katydides a pris quelques tours. La fonction initiale des oreilles était de permettre aux katydides de s’entendre, et plus tard, on pense que ces oreilles ont été cooptées pour servir de détecteurs de chauves-souris. Cela a conduit à l’extension de leur audition de la gamme audible (inférieure à 20 kHz) aux ultrasons (hors de portée des oreilles humaines) — et cela, à son tour, a permis l’évolution des chansons plus complexes et plus aiguës que les katydides présentent aujourd’hui. Aujourd’hui, seule une minorité de katydides chantent dans la gamme audible, tandis qu’environ 70% ont des chansons à ultrasons et quelques-unes ont des chansons extraordinairement aiguës. Le détenteur du record, jusqu’à présent, est le Supersonus aequoreus récemment découvert, qui appelle à une fréquence étonnante de 150 kHz.

Mais cette histoire est-elle juste? Pour obtenir la réponse, les scientifiques devaient savoir ce que les katydides entendaient dans un passé lointain, ce qui signifiait examiner de près les fossiles de katydides. Les oreilles fossilisées ne sont pas elles-mêmes très informatives: elles sont rares et leur structure difficile à distinguer. Mais il y a une autre façon d’entendre: à partir de l’anatomie détaillée de l’appareil de lime et de grattoir produisant du son sur des ailes de katydid fossilisées. ”Ces structures sont beaucoup plus grandes et plus claires, et nous pouvons les utiliser pour recréer le son qu’elles ont produit de manière très précise », explique Montealegre-Z — et à partir de cela, déduire ce que katydids a dû entendre.

Explosion du passé

En 2012, Montealegre-Z et son collègue Daniel Robert, expert en bioacoustique à l’Université de Bristol, ont fait les gros titres en utilisant cette approche pour reconstruire le chant d’un katydid de l’époque jurassique, un son inédit depuis 165 millions d’années. Ce qui a rendu cela possible, c’est la découverte d’un katydid fossile chinois aux ailes presque parfaitement conservées. Archaboilus musicus, comme l’insecte disparu a été nommé, aurait « chanté » des chansons musicales à des fréquences autour de 6,4 kHz, sonnant plus comme un cricket qu’un katydid moderne. Cela correspond bien à l’histoire selon laquelle katydids a d’abord évolué en entendant pour communiquer.

Chanson d’un passé lointain: En analysant l’appareil de lime et de grattage sur les ailes d’un katydid fossilisé, les scientifiques ont reconstruit l’appel d’un katydid de l’époque jurassique — il y a 165 millions d’années.

Depuis, cependant, l’équipe a étudié plus de katydidés fossiles, et ce qu’ils trouvent suggère que la théorie pourrait avoir besoin d’une refonte. Il semble que certains katydides anciens utilisaient des ultrasons bien avant l’existence des chauves-souris, dit Montealegre-Z. Les Katydides entendent également une gamme de fréquences beaucoup plus large qu’ils n’auraient besoin de s’entendre eux-mêmes. Pour lui, cela suggère que leurs oreilles ont d’abord évolué non pas pour chanter mais, tout comme les mantes, pour se préserver. « Je pense que leurs oreilles ont évolué pour entendre les prédateurs », me dit-il. « Les prédateurs produisent une diversité de sons et les oreilles doivent donc pouvoir les sélectionner. »

Si de telles études aident à démêler l’histoire évolutive de l’audition des insectes, elles promettent également quelque chose de plus: la possibilité d’écouter le passé ancien et d’acquérir de nouvelles connaissances sur le comportement des insectes. Ils m’ont également rendu impatient pour l’été prochain et la chance d’explorer la riche vie d’insectes des collines de craie doucement vallonnées avec de nouveaux yeux — et des oreilles, en particulier des oreilles.

En été, l’air au-dessus des Sussex Downs est vivant avec une symphonie de sons d’insectes pendant que les sauterelles et les katydides gazouillent, bourdonnent et cliquent dans leur quête d’amour. Si je tends mes oreilles à la limite, je pourrais peut-être choisir le hochet de machine à coudre d’un grand katydid vert ou le sifflement doux d’une tête de con, et si j’ai beaucoup de chance, peut-être même les clics rapides du mordeur de verrue, le katydid le plus rare du Royaume-Uni. Mais combien de plus vais-je manquer? Je donnerais beaucoup pour avoir des oreilles capables de choisir les chansons et les sons que les scientifiques assemblent, mais que seuls les insectes peuvent entendre.

Cet article a été initialement publié le 27 novembre 2018 par Knowable Magazine, une entreprise journalistique indépendante issue des Annual Reviews, et est réimprimé avec autorisation. Inscrivez-vous à la newsletter.

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