Utilisation d’antibiotiques sur les cultures dans les pays à revenu faible et intermédiaire sur la base des recommandations formulées par les conseillers agricoles

Il existe peu de publications récentes relatives à l’utilisation d’antibiotiques sur les cultures et celles qui existent citent souvent des documents d’examen qui se réfèrent à des sources antérieures. La littérature décrivant l’utilisation contemporaine d’antibiotiques sur les plantes se limite généralement à celle de la littérature d’extension (https://extension.psu.edu/pear-disease-fire-blight), ou faisant état de préoccupations concernant le développement de la résistance aux antibiotiques dans les populations d’agents pathogènes des plantes (Sundin et Wang 2018; Farfán et al. 2014). Les exceptions à cela sont deux articles récents en provenance de Chine qui fournissent des informations sur les antibiotiques recommandés par les services de vulgarisation du pays (Zhang et al. 2017; Wan et coll. 2019). Ces articles utilisent des informations provenant de cliniques de plantes en Chine et suggèrent que les antibiotiques apparaissent entre 2,5 et 4,5% des recommandations.

Les données générées par les cliniques Plantwise sont uniques car elles proviennent de conseillers agricoles « de base », dont la plupart sont employés par les ministères de l’agriculture. Contrairement aux données sur les ventes de pesticides, les informations donnent un aperçu des connaissances des conseillers agricoles et des options de gestion qui sont régulièrement données aux petits agriculteurs des pays à revenu faible et intermédiaire (PRTI). L’ensemble de données est important, couvrant 32 pays et plus de 400 000 recommandations. Il convient de faire preuve de prudence lorsque l’on tire des conclusions sur l’utilisation d’antibiotiques par les agriculteurs, car la base de données POMS contient des recommandations données aux agriculteurs et ne reflète pas nécessairement le comportement des agriculteurs. La présente étude n’a pas tenté d’évaluer le niveau de recommandations adoptées par les agriculteurs, bien que des études antérieures dans Plantwise suggèrent que les taux d’adoption de conseils par les agriculteurs fréquentant des cliniques, en particulier des mesures de contrôle chimique, sont élevés (Silvestri et al. 2019). Malgré cette mise en garde, ces données semblent indiquer que l’utilisation d’antibiotiques dans la production végétale est plus étendue que la plupart des publications ne le suggèrent. Compte tenu de la pénurie d’autres sources d’informations, en particulier celles provenant des PRIM, nous pensons que la base de données POMS de Plantwise est une ressource importante pour évaluer le niveau d’utilisation des antibiotiques dans les pays où elle n’est pas surveillée et où les réglementations sont minimes ou non appliquées.

Étendue de l’utilisation d’antibiotiques

Les calculs de l’utilisation mondiale d’antibiotiques dans les cultures sont basés presque exclusivement sur des données obtenues des États-Unis contre la brûlure bactérienne causée par Erwinia amylovora sur la pomme et la poire (Gusberti et al. En 2015; McManus 2014; Vidaver 2002; McManus et Stockwell 2000). Cette littérature suggère que la quantité d’antibiotiques utilisée pour les cultures aux États-Unis est relativement faible, par rapport aux quantités utilisées dans l’élevage et l’aquaculture, avec des estimations allant de 0,26% à 0,5% de la consommation totale d’antibiotiques agricoles (McManus et al. 2002; McManus 2014). Cela a conduit les auteurs à conclure que la réduction de l’utilisation d’antibiotiques sur les cultures n’entraînerait pas une réduction majeure de l’utilisation mondiale (FAO et OMS 2019a). Cependant, l’absence de programmes de surveillance dans de nombreux pays, combinée à l’absence de dossiers d’application, empêche toute tentative d’estimer les quantités réelles d’antibiotiques appliquées. Lorsque des études approfondies ont été entreprises, les résultats peuvent être surprenants. Au Costa Rica, il a été suggéré que les quantités de tétracycline et de gentamicine utilisées dans les cultures pourraient être de 200 à 700 fois les quantités utilisées en médecine humaine (Rodríguez Sánchez 2008).

Tout au long de cette étude, les données sont divisées en régions selon le système de classification de l’OMS et les pays ne sont pas identifiés individuellement afin de protéger l’identité nationale, tout en fournissant un aperçu de l’utilisation des antibiotiques. Non seulement il y a des variations extrêmes entre les régions, comme le montrent les résultats présentés (Afrique sans utilisation du tout et MER avec près de 2,5% de toutes les recommandations contenant un antibiotique), mais il y a d’énormes variations dans les quantités d’antibiotiques utilisées par les différents pays au sein des régions; données non divulguées. Les différences régionales et nationales dans les recommandations d’antibiotiques peuvent être dues au prix, à la législation, à la disponibilité des produits, aux régimes de culture, aux connaissances des conseillers agronomiques ou à la nature des agents pathogènes qui posent problème. On ne peut que spéculer sur la combinaison de ces facteurs qui provoque le différentiel d’utilisation des antibiotiques.

Sundin et Wang (2018) suggèrent que les antibiotiques ne sont pas plus largement utilisés en raison des dépenses en cause, mais cela ne semble pas être le cas car les coûts en vrac de la tétracycline et de la streptomycine sont disponibles à 10 $ et 1 per le kilo respectivement, un prix similaire à celui de l’oxychlorure de cuivre ().Alibaba.com prix correct à partir de 2019). Cependant, il est intéressant de noter que dans l’ensemble de données, il n’y a pas d’antibiotiques recommandés dans les pays africains.

Des agents pathogènes bactériens sont présents dans le monde entier et sur toutes les cultures. Compte tenu de la variété des cultures et des systèmes de culture utilisés sur le continent africain, il est peu probable que les types d’agents pathogènes rencontrés en Afrique soient suffisamment différents du reste du monde. Dans de nombreux PRP, y compris ceux d’Afrique, les antibiotiques sont disponibles gratuitement via des chaînes d’approvisionnement non réglementées et des ventes en vente libre. Il est donc peu probable que l’écart d’utilisation des antibiotiques en Afrique par rapport à d’autres régions du monde soit dû à leur indisponibilité. Cela indiquerait que d’autres facteurs empêchent (ou limitent) l’utilisation d’antibiotiques dans cette région. En Chine, l’utilisation d’antibiotiques dans la production végétale est plus élevée que celle enregistrée dans nos données (Zhang et al. 2017). Parmi les recommandations formulées par les agents de vulgarisation coopératifs, 4,5 % d’entre eux contenaient un antibiotique (Zhang et al. 2017). L’utilisation d’antibiotiques sur les cultures en Chine est au moins partiellement alimentée par des subventions gouvernementales visant à promouvoir leur utilisation (Zhang et al. 2017).

Sur quelles cultures les antibiotiques sont-ils utilisés?

Dans les données, le riz domine les cultures sur lesquelles des antibiotiques sont recommandés et il n’est pas possible de déterminer si cela est dû à la nature de la culture ou aux pays dans lesquels elle est cultivée. La prépondérance des recommandations contenant des antibiotiques sur le riz en MER domine les différences régionales dans les données. Dans l’EES, 7,4% des recommandations pour le riz semblaient contenir un antibiotique et, certaines années, c’était près de 10%. Lorsque le riz est retiré des calculs, la proportion de recommandations contenant un antibiotique dans l’EES a été réduite à un pourcentage beaucoup plus modeste de 0,6%. Le deuxième plus grand consommateur d’antibiotiques sont les Amériques avec 1,62% de toutes les recommandations contenant un antibiotique, bien qu’aucun riz n’apparaisse dans les données POMS. Il semblerait que, pour une raison quelconque, l’application d’antibiotiques sur le riz en MER soit prolifique par rapport aux autres zones rizicoles et autres cultures. Cependant, les chercheurs d’un pays de la MER affirment que l’utilisation d’antibiotiques sur le riz est relativement mineure et est éclipsée par celle utilisée sur les cultures ornementales à des fins religieuses. Le résidu de tétracycline était clairement visible sur une rose lors d’une récente visite de l’auteur principal dans la région (fig. 2).

Fig. 2
figure2

Les résidus de pulvérisation sur la rose font suite à une pulvérisation récente de thiophanate-méthyle et d’un mélange streptomycine/tétracycline en MER. La pulvérisation d’antibiotiques sur les cultures utilisées à des fins religieuses était très courante dans un pays MARIN. Les doses suggérées par le fabricant ont souvent été augmentées plusieurs fois

Quels antibiotiques sont utilisés?

Les 18 noms commerciaux des produits antibiotiques dans l’ensemble de données POMS ne représentent qu’une fraction de ceux disponibles pour traiter les maladies des cultures dans de nombreuses régions du monde (en particulier dans la région du WP). Sur les onze antibiotiques contenus dans les données, 6 d’entre eux (streptomycine, tétracycline, oxytétracycline, gentamicine, céfadroxil, amoxicilline) sont considérés comme des antimicrobiens d’une importance critique pour la médecine humaine, tels que définis par l’OMS (Organisation mondiale de la santé 2019). Les autres antibiotiques (acide oxolinique, kasugamycine, ningnanmycine, validamycine et auréofungine) sont limités à une utilisation en milieu agricole contre les maladies bactériennes et, dans certains cas, fongiques.

Différences régionales

Nos résultats confirment ceux des autres, indiquant que la streptomycine est l’antibiotique le plus couramment utilisé sur les plantes cultivées (McManus 2014; Zhang et al. 2017) avec la tétracycline et la kasugamycine en deuxième et troisième position. Fait intéressant, l’antibiotique zhongshengmycin n’apparaît pas dans nos données, bien qu’il soit le deuxième antibiotique le plus largement recommandé dans les cliniques de plantes chinoises (plus d’un quart des recommandations d’antibiotiques) (Zhang et al. 2017).

La kasugamycine était largement utilisée dans toutes les régions, mais l’utilisation d’autres antibiotiques montre une variation régionale considérable, six des 11 antibiotiques n’apparaissant que dans une région. Malgré le grand nombre d’enregistrements de SEA, seuls 3 antibiotiques constituent la majeure partie des données (99%), à savoir la kasugamycine, la streptomycine et la tétracycline. La quasi-totalité de la kasugamycine utilisée en SEA était sur du riz (seulement 14% sur des cultures non rizicoles) et pourtant la kasugamycine était l’antibiotique de choix en Amérique (72% de tous les enregistrements contenant un antibiotique), pourtant il n’y a aucun enregistrement de riz apporté aux cliniques dans les données des Amériques.

D’autres antibiotiques présentent des restrictions régionales similaires, par exemple l’acide oxolinique a été utilisé dans le WP (35% de toutes les recommandations d’antibiotiques), mais nulle part ailleurs, de même dans SEA 38% des recommandations contiennent de la tétracycline, pourtant cet antibiotique n’apparaît qu’à trois reprises en dehors de cette région. En effet, nous supposons que les enregistrements de « tétracycline » dans des zones en dehors de la MER sont en fait une abréviation de ”oxytétracycline ».

Il est peu probable que la variation régionale des antibiotiques soit due à leur spécificité contre les maladies bactériennes de la région. Cependant, la résistance à un antibiotique peut être à l’origine de certaines différences, car les agriculteurs se tournent vers des alternatives lorsque les produits deviennent inefficaces (Manulis et al. 1999; Goodman 1980). Alternativement, les différences régionales peuvent être dues à la sélection initiale des fabricants, aux installations de production et à la commercialisation. L’énorme variation (ordre de grandeur) de l’utilisation des antibiotiques entre des pays similaires qui se bordent (données non montrées) est intéressante en soi, mais elle jette également un doute sur la légitimité de l’extrapolation de l’utilisation des antibiotiques d’un pays à l’autre (Van Boeckel et al. 2015).

Contre quels problèmes les antibiotiques sont-ils recommandés?

Les antibiotiques sont généralement utilisés contre les agents pathogènes bactériens en milieu médical et vétérinaire. Sur la base du diagnostic écrit, environ 60% des diagnostics concernaient une bactérie nommée ou une maladie bactérienne (64% sur la base des cases à cocher). Il est raisonnable de supposer que dans la plupart de ces cas, l’application d’antibiotiques aurait été bénéfique pour la santé de la culture, mais dans 6% des cas, où le diagnostic était de « flétrissement bactérien”, un traitement antibiotique par pulvérisation n’aurait eu aucun effet.

La deuxième plus grande catégorie d’organismes pour lesquels des antibiotiques étaient recommandés était celle contre les insectes et/ou les acariens 12 % (18 % si l’on se base sur les cases à cocher). Ceci est surprenant car les antibiotiques n’ont aucune activité contre les arthropodes. L’utilisation d’antibiotiques contre les insectes et les acariens est particulièrement répandue en MER, qui représentait plus de 90% des recommandations d’antibiotiques contre ce groupe. En plus des effets antibactériens, certains antibiotiques, notamment la streptomycine, la kasugamycine, l’auréofungine, la ningnanmycine, l’acide oxolinique et la validamycine, ont une activité contre d’autres groupes d’agents pathogènes, y compris les champignons (Vallad et al. 2010; Lee et coll. 2005), des moisissures dans l’eau (Tso et Jeffrey 1956) et des virus (Han et al. 2014).

Des antibiotiques ont été recommandés pour gérer les problèmes fongiques dans les quatre régions, mais la pratique était la plus répandue dans les régions EM et SEA où 33% et 17% des enregistrements contenant un antibiotique étaient respectivement contre des cibles fongiques. Il n’est pas possible de déterminer dans quelle mesure les conseillers agricoles sont au courant de l’activité antifongique de certains des antibiotiques, mais il existe des preuves tirées des données qui suggèrent une sensibilisation à au moins certaines combinaisons agent pathogène/ culture. Un exemple de ceci était l’utilisation de l’auréofungine pour le contrôle de Ganoderma (agent pathogène fongique) dans la noix de coco. Cet antibiotique a une activité antifongique et constitue une pratique de gestion établie de cette maladie (Kandan et al. 2010). En MER, tous les enregistrements comportant l’auréofungine, sauf deux, étaient destinés à la gestion de Ganoderma.

La kasugamycine est un antibiotique agricole développé à l’origine pour être utilisé dans le riz avec une action contre la maladie fongique, le souffle de riz (Mangnaporthe oryzae). En MER, lorsque la kasugamycine était recommandée contre un problème fongique, elle était presque exclusivement contre le souffle de riz, alors que cet antibiotique n’était recommandé contre les maladies fongiques du riz dans aucune autre région. La streptomycine et la tétracycline ont également été recommandées contre le souffle de riz en MER bien qu’elles n’aient aucun effet sur cette maladie, ce qui indique peut-être une incompréhension des propriétés de ces deux antibiotiques.

C’est une idée fausse courante en médecine humaine que les antibiotiques peuvent tuer les virus (Jordan 2014), mais cela ne semble pas se traduire par des recommandations relatives à la production végétale. Basé sur les cases à cocher, 4.4% de tous les enregistrements de l’ensemble des données (pas seulement ceux pour lesquels un antibiotique a été recommandé) concernent uniquement une maladie virale, alors que parmi les enregistrements qui comportent un antibiotique dans la recommandation, seulement 0,54% sont réputés être causés par un virus. Il est intéressant de noter que l’antibiotique ningnanmycine a, dans des études expérimentales, démontré une certaine activité antivirale (Han et al. 2014). Cependant, dans nos données, la ningnanmycine était limitée à relativement peu d’enregistrements dans la région de la MER et aucun d’entre eux n’était contre des problèmes viraux. Il est clair que dans certains cas, les antibiotiques sont utilisés efficacement contre des cibles non bactériennes, mais leur utilisation abusive pourrait conduire à la conclusion que les conseillers agricoles ignorent leur spectre d’activité limité. Cependant, il a été observé que dans de nombreux cas, en particulier en MER, les recommandations étaient identiques quel que soit le diagnostic. Nous supposons que les conseillers agricoles en EES combinent systématiquement un insecticide avec un fongicide et un antibiotique en une seule application afin de traiter le problème actuel et de prévenir / contrôler d’autres problèmes non encore présents ou résidant à un niveau bas.

Sévérité du stade de développement et superficie traitée aux antibiotiques

Le programme Plantwise vise à aider les conseillers des petits agriculteurs et c’était effectivement le cas car la taille de la parcelle à laquelle se réfèrent les recommandations avait une taille médiane de 0,6 Ha. La zone moyenne n’est pas citée car elle est potentiellement trompeuse en raison de ce qui semble être des décimales mal placées sur les formulaires végétaux. Les antibiotiques sont appliqués aux cultures à mi-chemin de leur production, car la grande majorité des applications d’antibiotiques étaient sur des cultures qui étaient au stade « intermédiaire” de la croissance et étaient appliquées sur les « feuilles” des plantes. Moins de 5 % des dossiers concernaient le traitement des plantules. Il est intéressant de noter que cinq dossiers recommandaient l’application d’antibiotiques après la récolte, ce qui soulève évidemment des préoccupations quant aux niveaux de résidus pour les consommateurs. En considérant la gravité de l’attaque, 96 % des dossiers indiquaient que le problème diagnostiqué touchait un quart ou moins du peuplement, ce qui indique que les antibiotiques sont utilisés avant que le problème ne soit largement établi.

Doses d’antibiotique

La concentration d’antibiotique appliquée et la dose réelle reçue par les feuilles dépendent de la quantité d’eau utilisée pour diluer le concentré, car le ruissellement sera bientôt atteint si la culture était jeune, ou si le volume de pulvérisation était trop élevé. Cependant, cela n’affecterait pas la quantité totale d’antibiotique pulvérisée dans l’environnement. Pour estimer la quantité d’antibiotiques appliquée, il est utile de choisir une culture et une région et d’examiner plus en détail la quantité de produit appliquée. Dans la région de la MER, 7,4% de toutes les recommandations sur le riz contenaient un antibiotique. La plantomycine (l’antibiotique le plus largement recommandé dans la région) est un mélange de streptomycine et de tétracycline. Pour la base de ce calcul, on a supposé que le taux recommandé était appliqué à 7.4% de la superficie rizicole totale de la région (estimée à plus de 75 millions d’Ha (http://ricestat.irri.org:8080/wrsv3/entrypoint.htm). Si tel était le cas, une seule application représenterait plus de 63 tonnes de streptomycine et 7 tonnes de tétracycline. Cela pourrait bien être une sous-estimation car la dose recommandée par les fabricants est souvent doublée par les conseillers agricoles.

Ces données ne sont qu’un petit aperçu des applications chimiques, et ces quantités sont relativement faibles par rapport au secteur de l’élevage, mais néanmoins significatives, en particulier lorsque leur devenir environnemental est pris en compte.

Quelles autres méthodes de lutte sont utilisées contre les phytopathogènes bactériens?

Contrairement au vaste arsenal de produits chimiques actifs contre les champignons et les moisissures aquatiques (85 dans l’ensemble des données), il y a relativement peu de produits chimiques représentés qui sont efficaces pour réduire les maladies bactériennes. Certains fongicides tels que le Mancozèbe ont une action limitée contre les maladies bactériennes et il existe des composés bactéricides spécialisés tels que le Bronopol et le Bismerthiazol, mais d’après nos données, ils ne sont pas largement utilisés. Le bismerthiazol est souvent mélangé à des antibiotiques, en effet il existe 6 produits disponibles dans le commerce au Vietnam qui comprennent du Bismerthiazol mélangé à des antibiotiques (NoghiệP bộ nông và phát triển nông thôn 2016).

Nos données suggèrent que de loin le produit chimique le plus utilisé contre les maladies bactériennes sont les sels de cuivre. Dans l’ensemble des données, plus de 13% des enregistrements qui ont coché la case « Bactérien” ont le mot « cuivre” dans la recommandation. Il s’agit cependant d’une sous-estimation considérable des produits à base de cuivre, car beaucoup sont recommandés uniquement par nom commercial ou comme « mélange de Bordeaux”. La proportion de dossiers contenant un antibiotique et le mot « cuivre” est de 21% (encore une sous-estimation). Il est courant que les sels de cuivre soient pré-mélangés avec des antibiotiques et rien qu’au Vietnam, il existe plus de 9 produits (non représentés dans l’ensemble de données POMS) qui sont des produits chimiques antibactériens comprenant un mélange d’antibiotiques et de sels de cuivre (NoghiệP bộ nông và phát triển nông thôn 2016).

Les sels de cuivre sont un ingrédient actif très largement utilisé, apprécié des conseillers agricoles car ils sont couramment disponibles et actifs contre les champignons, les moisissures aquatiques et les maladies bactériennes. Ces propriétés antimicrobiennes en font un choix populaire parmi les conseillers agricoles, surtout s’ils ne sont pas en mesure de poser un diagnostic définitif, car un produit contenant du cuivre aura un effet bénéfique contre toutes ces classes d’agents pathogènes.

Propagation de la résistance aux antibiotiques aux agents pathogènes animaux et humains

L’utilisation des antibiotiques en agriculture suscite de vives inquiétudes en raison du potentiel de propagation de la résistance à des bactéries importantes sur le plan médical. La plupart des préoccupations ont été fondées sur l’utilisation d’antibiotiques dans l’élevage et l’utilisation dans la production végétale n’a pas été largement commentée, peut-être parce que l’utilisation est considérée comme très faible par rapport aux quantités utilisées dans le bétail, ou parce que la communauté médicale n’était pas au courant de leur utilisation à cet égard. Les réglementations relatives à l’utilisation d’antibiotiques sur les plantes diffèrent considérablement d’un pays à l’autre et d’une région à l’autre. L’Union européenne et le Brésil n’approuvent aucun antibiotique comme ingrédient actif dans les pesticides (Donley 2019), alors que certains pays autorisent leur utilisation pour certaines cultures ou dans des situations d’urgence, d’autres n’ont aucune législation sur ce sujet. De plus, de nombreux pays de la MER et du WP considèrent l’utilisation d’antibiotiques dans la production végétale comme un moyen important de contrôler les agents pathogènes tout en protégeant l’environnement.

Ce n’est que récemment que des organismes internationaux tels que la FAO et l’OMS ont commencé à s’inquiéter de l’utilisation des antibiotiques dans la gestion des maladies des cultures. Lors d’une récente réunion commune sur la gestion des pesticides, il a été recommandé que les antibiotiques utilisés pour la santé humaine et animale ne soient pas homologués comme pesticides (FAO et OMS 2019b). Ces préoccupations concernent l’utilisation d’antibiotiques créant une pression de sélection dans un environnement de culture qui accélère la propagation de la résistance aux antibiotiques des bactéries du sol aux agents pathogènes humains. Cependant, la mesure dans laquelle l’utilisation d’antibiotiques dans ces systèmes accélère l’émergence d’une résistance aux antibiotiques chez les agents pathogènes zoonotiques présents sur les cultures reste à déterminer (FAO et OMS 2019c).

Il existe cependant de bonnes preuves suggérant que les cultures (en particulier celles consommées crues) sont un véhicule potentiel pour que les bactéries résistantes pénètrent dans l’intestin humain (Boehme et al. 2004; Hassan et coll. 2011; Raphael et coll. 2011; Rodríguez et coll. 2006; Ruimy et coll. 2010; Schwaiger et coll. 2011; Walia et coll. 2013). Certains auteurs suggèrent même que ces bactéries résistantes pourraient être une source de matériel génétique pour le transfert latéral de gènes après l’ingestion, donnant naissance à des agents pathogènes résistants aux antibiotiques dans l’intestin (Bezanson et al. 2008).

Un aspect unique de l’utilisation d’antibiotiques sur les cultures est qu’ils sont régulièrement mélangés à d’autres produits agrochimiques. Cette utilisation a suscité des inquiétudes quant aux interactions qui pourraient favoriser la résistance croisée ou la co-sélection pour la résistance aux antibiotiques. Une étude a démontré que les bactéries développent une résistance aux antibiotiques jusqu’à 100 000 fois plus rapidement lorsqu’elles sont exposées à certains mélanges d’herbicides/antibiotiques par rapport à l’exposition aux antibiotiques seuls (Kurenbach et al. 2018). Les mélanges pré-mélangés ou à la ferme d’antibiotiques et de sels de cuivre sont également préoccupants, car il a été rapporté que les communautés bactériennes du sol provenant de sols contaminés par du cuivre étaient significativement plus tolérantes à la vancomycine et à la tétracycline que les communautés bactériennes du sol témoins (Pal et al. 2015). De plus, les bactéries abritant des gènes conférant une résistance à certains ions métalliques, y compris le cuivre, sont significativement plus susceptibles d’avoir également des gènes de résistance aux antibiotiques que les bactéries sans gènes de résistance aux métaux (Pal et al. 2015). Ainsi, malgré les quantités relativement faibles d’antibiotiques utilisés dans la production végétale, leur utilisation en combinaison avec d’autres produits de la production végétale représente un facteur de risque potentiellement important pour la sélection et la diffusion de microorganismes et de gènes résistants des plantes aux humains et aux animaux.

Ceci dit, ceux qui préconisent l’utilisation d’antibiotiques pour lutter contre les maladies des plantes soulignent qu’il n’existe aucune preuve prouvée de la propagation de la résistance des bactéries phytopathogènes aux agents pathogènes humains ou animaux malgré plus de 50 ans d’utilisation continue. En effet, une étude rapporte que la proportion de bactéries résistantes aux antibiotiques était plus élevée dans un verger qui n’avait pas été pulvérisé avec des antibiotiques par rapport à celui qui avait reçu des pulvérisations régulières d’antibiotiques (Yashiro et McManus 2012).

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